Форум РМС

Лечение в Москве - 8 (495) 506 61 01

Лечение за рубежом - 8 (925) 50 254 50

Роль брюшины в патогенезе наружно-генитального эндометриоза (обзор литературы)

Эндометриоз по-прежнему остается заболеванием с неясным патогенезом. Из всех существующих теорий развития эндометриоза (имплантация эндометрия, метаплазия эпителия, опухолеподобный рост, гормональные нарушения) следует, что имеются как минимум два фактора, определяющих развитие заболевания:
  • первый - активность эндометриоидных клеток, попавших ретроградным путем в брюшную полость;
  • второй - индивидуальные особенности (резистентность) брюшины, определяющие способность к имплантации данных клеток [1, 33, 44, 48].

В реализации запуска развития эндометриоза принимают участие ряд механизмов, которые уже достаточно изучены: система простагландинов, молекулы адгезии, система местного иммунитета и т.д. [1]. В то же время роль непосредственно брюшины в патогенезе эндометриоза практически не известна.

Брюшина представляет собой замкнутый серозный мешок, состоящий из двух листков - париетального и висцерального. В онтогенезе брюшина развивается из мезодермального зародышевого листка, из его части - спланхнотома, причем париетальная и висцеральная части брюшины формируются из разных листков спланхнотома.

Гистологически брюшина представлена несколькими слоями. Поверхностный - мезотелий, затем следуют слои соединительной ткани - коллагеновый, эластический, причем у женщин преобладают эластические волокна [4].

Интересно, что брюшина не имеет собственных сосудов, и кровоснабжение осуществляется за счет того органа, который она покрывает.

Иннервация париетального и висцерального листков брюшины различается. Так, париетальный листок обладает большей болевой чувствительностью, чем висцеральный, за счет иннервации спинномозговыми нервами.

Основную роль в резорбции жидкости из брюшной полости играют лимфатические лакуны брюшины диафрагмы [4, 8]. Следует также отметить, что резорбции жидкости способствует разреженность волокнистых структур, особенно выраженная в малом тазу и в области диафрагмы [4].

Универсальной физиологической реакцией брюшины на повреждение или деструкцию является процесс образования спаек. При этом развивающаяся гипоксия стимулирует фибробласты, которые начинают синтезировать коллаген.

Известно, что эндометриоз чаще локализуется в нижних отделах брюшной полости. Вероятно, это обусловлено тем, что там оседают и имплантируются проникшие через трубы клетки эндометрия. Кроме того, существуют данные о том, что брюшина, покрывающая органы малого таза, васкуляризована в значительной степени меньше в сравнении с мезотелием, покрывающим верхние отделы брюшной полости [6].

Возможно, вследствие этого она более восприимчива к приживлению чужеродной ткани и врастанию в нее сосудов именно в нижних отделах брюшной полости. В этой связи интересными являются и указания на то, что потенциал для приживления после пересадки аутобрюшины у животных выше в висцеральном листке брюшины по сравнению с париетальным [55].

Распределение эктопического эндометрия на брюшине при эндометриозе представлено примерно поровну между крестцово-маточными, широкими связками и передне-позадиматочным пространством [31].

В то же время доказано существование микроскопического субперитонеального эндометриоза в визуально неизмененной брюшине у пациенток, имеющих макроскопический эндометриоз, и у женщин с интактной брюшиной [50]. Однако отмечается, что при гистологическом исследовании макроскопических проявлений эндометриоза не всегда удается верифицировать диагноз [45].

Следует также указать на особенности ретроцервикального эндометриоза, поскольку митотическая активность, экспрессия рецепторов эстрогенов и прогестерона и глубина врастания отличаются от таковых при эндометриозе брюшины. Кроме того, роль нарушений гормональной регуляции в прогрессировании эндометриоза данной локализации представляется намного менее значимой, чем при перитонеальном эндометриозе [19, 20]. Существует также мнение о том, что глубокий эндометриоз (проникший более чем на 5 мм под поверхностью брюшины) не подвергается влиянию защитных факторов перитонеальной жидкости, и, следовательно, его прогрессия бывает значительно более быстрой и приводит к тяжелым последствиям, например перфорации кишечника [34, 35].

Ректовагинальные узлы представляют собой совокупность гладких мышц и железистых элементов, и их строение подобно строению аденомиомы [19, 20].

Различают несколько групп очагов эндометрия на брюшине:
  • типичные (синие, фиолетовые, черные) гетеротопии;
  • пигментированные (желто-коричневые бугорки);
  • непигментированные (белесоватые везикулы);
  • красные (железистые) очаги [1, 6].

Соответственно уровню активности их можно расположить в следующем виде в порядке убывания: красные, темные, пигментированные, непигментированные. Уровень железистого компонента и митотическая активность наиболее выражены в красных очагах [19, 20].

Потенциал прогрессии и агрессивность роста эндометриоидных очагов может зависеть от концентрации цитокинов и простагландинов, которые контролируются секрецией эстрогенов [27, 37]. Известно, что экспрессия стероидных рецепторов в участках эктопического и эутопического эндометрия различна [22]. Также существуют данные о разном количестве стероидных рецепторов в мезотелии брюшины у женщин, страдающих эндометриозом, и без него [28]. Однако следует отметить, что эти результаты, по данным разных авторов, весьма противоречивы [26, 51].

В настоящее время существуют данные о различии в экспрессии рецепторов половых гормонов в интактной тазовой брюшине у женщин с эндометриозом и без него. В частности, отмечается потеря циклических изменений в экспрессии рецепторов у женщин, страдающих эндометриозом [28].

Нарушения гормональной регуляции прямо и косвенно влияют на параметры развития эндометриоза. Так, рядом авторов отмечена связь эндометриоза с синдромом неовулирующего фолликула [16]. Предполагается, что высокая концентрация прогестерона в перитонеальной жидкости обеспечивает элиминацию ретроградно заброшенных клеток эндометрия, а у женщин, страдающих синдромом неовулирующего фолликула, концентрация прогестерона во вторую фазу значительно ниже, чем в норме [57].

При формировании эндометриоидных гетеротопий на брюшине начальный этап эндометриально-мезотелиального взаимодействия носит гормонально-зависимый характер. В частности, фолликулин, стимулируя образование коллагеновых фибрилл и межклеточных контактов, провоцирует формирование устойчивого комплекса между эпителиоцитами эндометрия и эпителиоцитами мезотелия брюшины. Прогестерон, напротив, ослабляет степень взаимодействия эндометриоидного имплантата с мезотелием [5, 6].

Фактором, значительно облегчающим приживление клеток эндометрия, является отсутствие целостности мезотелия, так как неповрежденная брюшина - это мощный барьер для инвазии [40]. Приведенные результаты подтверждают и данные о повышенной частоте эндометриоза при наличии дефектов брюшины [12], в частности при синдроме Аллена-Мастерса [13]. В то же время существуют сведения о возможности приживления эндометриальных клеток и на интактном мезотелии [57, 58]. О высоком потенциале брюшины к приживлению клеток эндометрия свидетельствуют данные о том, что после введения в перитонеальную полость мышей клеток человеческого секреторного эндометрия приживление наблюдалось в 96,5% случаев [9].

Исходя из имеющихся данных, механизм начального этапа развития эндометриоза на брюшине можно представить следующим образом. Комплекс клеток эндометрия погружается в зоны межклеточных контактов на мезотелии, образуя инвагинаты. В местах подобных контактов отмечается расширенная сеть капилляров [6], а в мезотелии при этом происходят пролиферативные изменения, приводящие к образованию многослойно-многорядных пластов, покрывающих поверхность имплантата и формирующих замкнутый очаг, содержащий микрокисту.

Таким образом, можно выделить следующие стадии эндометриально-мезотелиального взаимодействия:
  • разрыхление мезотелия и образование инвагинатов;
  • адгезия клеток эндометрия, краевая реакция мезотелия;
  • формирование микрокистозной гетеротопии [46, 47].

Если целостность мезотелия до этого была сохранена, то в результате цитотоксических реакций на участке адгезии происходит повреждение мезотелиального барьера [6].

G.Leyendercker и соавт. выдвигают теорию развития эндометриоза, связанную с тем, что матка состоит из двух частей - архиметры и неометры, причем первая онтогенетически более древняя. Авторы предполагают, что различные воздействия могут вызывать ряд биохимических изменений в архиметре, включающих гиперактивность эндометриальной окситоцин/окситоцин-рецепторной системы, патологическую экспрессию ароматазы Р450, повышенную локальную продукцию экстраовариальных эстрогенов. Вследствие таких изменений происходит усиление клеточной пролиферации, развитие воспалительной реакции и изменение функциональных свойств матки (пролиферации, возбудимости, сократительной активности). В результате этих процессов архиметра инфильтрирует в неометру, повышается риск транстубальных забросов клеток эндометрия, снижается устойчивость перитонеального ответа и все это способствует развитию эндометриоза [39].

На всех этапах формирования эндометриоидного очага имеется четкая связь с усилением локального ангиогенеза. По мнению D. Healy и соавт., эндометриоз является наследственной патологией, связанной с нарушением ангиогенеза. Кроме этого заболевания в группу ангиопатий входят ревматоидный артрит, псориаз, диабетическая ретинопатия и солидные опухоли.

S. Smith указывает на кислородзависимую регуляцию экспрессии гена сосудисто- эндотелиального фактора роста (СЭФР), являющегося ангиогенным фактором роста и играющего ведущую роль в развитии эндометриоза. Так, концентрация СЭФР в эндометрии в условиях гипоксии достоверно выше, чем при нормоксии [54]. H. Ota и соавт. обнаружили у больных эндометриозом более активную продукцию оксида азота и супероксиддисмутазы в эндометрии [53].

Таким образом, установлено, что развитие эндометриоза может рассматриваться как кислородзависимый процесс и, по-видимому, это заболевание может относиться к группе семейных ангиопатий.

В настоящее время большинство авторов пришли к единому мнению о важной роли перитонеальной жидкости в развитии эндометриоза [10, 14, 15, 25, 34, 36]. Перитонеальная жидкость представляет собой транссудат, образованный из секрета брюшины, фолликулярной жидкости, секрета из полости матки и маточных труб.

Из всех компонентов перитонеальной жидкости наибольшее внимание привлекают к себе перитонеальные макрофаги, поскольку установлено, что их количество, функциональная активность и потенциал активизации увеличены у женщин с эндометриозом [11, 14, 18]. Считается, что перитонеальные макрофаги могут активизироваться заброшенной менструальной кровью. Кроме того, макрофаги могут влиять непосредственно на брюшину через тканевой ингибитор металлопротеиназ, регулируя процесс внедрения ткани и развитие эндометриоза.

Известно, что макрофаги, наряду с клетками эндометриоидных гетеротопий, активно продуцируют факторы роста: СЭФР, эпидермальный фактор роста, цитокины [14]. Более того, они являются основными источниками СЭФР [43, 44]. Также повышается количество трансформирующего фактора роста, инсулиноподобного фактора роста [52]. Концентрация в перитонеальной жидкости данных факторов коррелирует со степенью тяжести эндометриоза [14].

Показано, что у женщин с эндометриозом в перитонеальной жидкости нарушен баланс клеток, обеспечивающих локальную резистентность брюшины [29, 49]. Так, отмечается снижение в перитонеальной жидкости уровня естественных киллеров [30], повышение содержания ИЛ-6, ИЛ-1, ИЛ-8 [10]. Установлено, что ИЛ-1b активизирует ангиогенез у больных с эндометриозом [38]. Также повышается уровень фактора некроза опухолей -a, который усиливает адгезию стромальных клеток эндометриоидных гетеротопий на мезотелии, что инициирует имплантацию элементов эндометрия, попавших в полость малого таза [10].

Все клетки, потенциально вовлеченные в патогенез эндометриоза, обладают свойством активизировать цитосвязывающие молекулы или молекулы адгезии, в частности интегрин и кодхерин, которые, в свою очередь, определяют межклеточные взаимодействия и обеспечивают присоединение фрагментов эндометрия к брюшине [24].

Показано, что перитонеальная жидкость, получаемая от пациенток с эндометриозом, повышает пролиферативную активность клеток стромы эндометрия и стимулирует образование новых кровеносных сосудов в хорион-аллантоисной мембране [41]. Возможно, повышенная ангиогенная активность перитонеального окружения лежит в основе успешной имплантации эндометрия в брюшной полости [21].

Вызывают интерес данные об обнаружении СЭФР и основного фактора роста фибробластов в тазовых спайках. Авторы считают эти результаты доказательством роли факторов роста в осуществлении васкуляризации и развитии спаек, что приводит в конечном счете к бесплодию [56].

В усилении склеротических процессов и пролиферации сосудов вокруг очагов эндометриоза участвуют фибробласты, которые активизируются при эндометриозе так же, как и перитонеальные макрофаги.

Имеются данные, что перитонеальная жидкость у женщин с эндометриозом стимулирует экспрессию у макрофагов рецепторов Fas-a (рецепторы, участвующие в межклеточном взаимодействии типа Fas-Fas). В свою очередь, Fas-a-выражающие клетки связывают Fas-несущие клетки, и это приводит к их гибели путем апоптоза [23].

Экспрессия маркера - ингибитора апоптоза BCL-2, увеличена в эктопическом эндометрии, а также в перитонеальной жидкости у женщин с эндометриозом по сравнению с эутопическим эндометрием и перитонеальной жидкостью женщин без эндометриоза соответственно [32]. Эндометрий здоровых женщин восприимчив к апоптозу в большей степени, чем эндометрий женщин, страдающих эндометриозом [24].

Эти данные свидетельствуют о различии в механизмах увеличения и дифференцировки клеток эктопического и эутопического эндометрия.

Таким образом, анализ литературы о значении брюшины в патогенезе перитонеального эндометриоза свидетельствует о ее ведущей роли как ткани, на которой осуществляется развитие заболевания. Специфические особенности брюшины и ее резистентность к повреждающим факторам создают условия для элиминации клеток из брюшной полости при физиологических условиях.

Однако отсутствие собственной сосудистой системы, постоянный контакт с перитонеальной жидкостью и ее содержимым, наличие патологических процессов в малом тазу и в репродуктивных органах приводят к накоплению факторов, способствующих повреждениям естественных регуляторных систем.

Ретроградный заброс менструальной крови, наряду с измененными механизмами естественной резистентности, поддерживаемый сложным каскадом различных медиаторов, способствует нарушению свойств мезотелия и тем самым запускает процесс развития эндометриоза [17].

Поиски методов лечения (не гормональных и не хирургических) с учетом специфических особенностей брюшины и ее ответных реакций на повреждения будет способствовать расширению комплекса лечебных мероприятий, направленных на повышение эффективности терапии эндометриоза.

В.А. Бурлев, Н.И. Лец
Научный центр акушерства, гинекологии и перинатологии РАМН, Москва

Литература

1. Адамян Л.В., Кулаков В.И. Эндометриозы. М: Медицина 1998; 320.
2. Бурлев В.А., Волков Н.И., Стыгар Д.А. и др. Значение факторов роста в патогенезе эндометриоза. Вестн акуш и гин 1999; 1: 51-56.
3. Бурлев В.А., Павлович С.В. Ангиогенез и ангиогенные факторы роста в регуляции репродуктивной системы у женщин. Пробл репрод 1999; 5: 6-13.
4. Гистология. Под ред. В.Г. Елисеева. М: Медицина 1983; 592.
5. Горбушин С.М. Особенности микрорельефа эпителиоцитов эндометрия и мезотелия при перитонеальном эндометриозе. Международный конгресс по эндометриозу с курсом эндоскопии. М 1996; 74-6.
6. Савицкий Г.А., Горбушин С.М., Скопичев В.Г. Перитонеальный эндометриоз и бесплодие: новые аспекты патогенеза. Вестн Рос асс акуш-гин 1997; 4: 32-5.
7. Стрижаков А.Н., Дрампян А.Ф., Акопов С.Э. и др. Клиническое значение цитокинов перитонеальной жидкости в патогенезе перитонеального эндометриоза. Международный конгресс по эндометриозу с курсом эндоскопии. М 1996; 55-7.
8. Стрижаков А.Н., Давыдов А.И. Оперативная лапароскопия в гинекологии. М: Медицина 1995; 184.
9. Awwad J.T., Sayegh R.A., Tao X.J. et al. The SCID mous: an experimental model for endometriosis. Hum Reprod 1999; 14: 3107-11.
10. Bruse C., Bergqvist A., Carlstrom K. et al. Fibrinolytic factors in endometriotic tissue, endometrium, peritoneal fluid and plasma from women with endometriosis and in endometrium and peritoneal fluid from healthy women. Fertil Steril 1998; 70: 821-6.
11. Cao S.J. Relation between macrophages in peritoneal fluid of endometriosis and infertility. Chung Hua Fu Chan Ko Tsa Chih 1992; 27: 93-5,124-5.
12. Chatman D.L., Zbella E.A. Pelvic peritoneal defects and endometriosis: further observation. Fertil Steril 1986; 46: 711-4.
13. Chatman D.L. Pelvic peritoneal defects and endometriosis: Allen- Masters syndrome revisited. Fertil Steril 1981; 36: 751-6.
14. Confino E., Harlow L., Gleicher N. Peritoneal fluid and serum autoantibody levels in patient with endometriosis. Fertil Steril 1990; 53: 242-5.
15. Corchado Gomez A., Hinojosa Cruz J.C. The peritoneal environment physiopathogenesis of endometriosis. Ginecol Obstet Mex 1997; 65: 123-5.
16. Dahmoun M., Bomar K., Cajander S. et al. Apoptpsis, Proliferation and Sex Hormone Receptors in Superficial Parts of Human Endometrium at the End of the Secretiry Phase. J Clin Endocrinol Metab 1999; 84: 1737-43.
17. Demir Weusten A.Y., Groothuis P.S. Morphological changes in mesothelial cells induced by shed menstrual endometrium in vitro are not primarily due to apoptosis or necrosis. Hum Reprod 2000; 15: 1462-8.
18. Dmowski W.P., Gebel H., Braun D.P. Decreased apoptosis and sensitivity to macrophage mediated cytolisis of endometrial cells in endometriosis. Hum Reprod Update 1998; 4: 696-701.
19. Donnez J., Nisolle M., Casanas-Roux F. et al. Stereometric evaluation of peritoneal endometriotic nodules of the rectovaginal septum. Hum Reprod 1996; 11: 224-8.
20. Donnez J., Nisolle M., Smoes P. et al. Peritoneal endometriosis and "endometriotic" nodules of the rectovaginal septum are two different entities. Fertil Steril 1996; 66: 362-8.
21. Fujimoto J., Sakaguchi H., Hirose R. et al. Angiogenesis in endometriosis and angiogenic factors. Gyn Obstet Inv 1999; 48: 14-20.
22. Fujishita A., Nakane P.K., Koji T. et al. Expression of estrogen and progesterone receptors in endometrium and peritoneal endometriosis: an immunohistochemical and in situ hybridization study. Fertil Steril 1997; 67: 856-64.
23. Garcia-Velasco J.A., Arici A., Zreik T. et al. Macrophage derived growth factors modulate Fas ligand expression in cultured endometrial stromal cells: a role in endometriosis. Mol Hum Reprod 1999; 5: 642-50.
24. Gebel H.M., Braun D.P., Tambur A. et al. Spontaneous apoptosis if endometrial tissue is impaired in women with endometriosis. Fertil Steril 1998; 69: 1042-7.
25. Giudice L.C., Dsupin B.A., Gargosky S.E. et al. The insulin-like growth factor system in human peritoneal fluid: its effects on endometrial stromal cells and its potential relevance to endometriosis. J Clin Endocrinol Metab 1994; 79: 1284-93.
26. Harada M., Sugahuma N., Furuhashi M. et al. Detection of apoptosis in human endometriotic tissues. Mol Hum Reprod 1996; 2: 307-15.
27. Harada T., Enatsu A., Mitsunari M. et al. Role of cytokines in progression of endometriosis. Gynecol Obstet Invest 1999; 47: 34-9.
28. Higuchi T., Kanzaki H., Iwai M. et al. Expression of messenger ribonucleic acid for gonadal steroid receptors in the human pelvic peritoneum. Fertil Steril 1995; 63: 52-7.
29. Ho H.N., Wu M.Y., Yang Y.S. Peritoneal cellular immunity and endometriosis. Am J Reprod Immunol 1997; 38: 400-12.
30. Iwabe T., Harada T., Tsudo T. et al. Tumor necrosis factor- alpha promotes proliferation of endometriotic stromal cells by inducing interleukin-8 gene and protein expression. J Clin Endocrinol Metab 2000; 85: 824-9.
31. Jenkins S., Olive D.L., Haney A.F. Endometriosis: pathogenetic implications of the anatomic distribution. Obstet Gynecol 1986; 67: 335-8.
32. Jones R.K., Searle R.F., Bulnier J.N. Apoptosis and bcl-2 expression in normal human endometrium, endometriosis and adenomyosis. Hum Reprod 1998; 13: 3496-502.
33. Koninckx P.R., Barlow D., Kennedy S. Implantation versus the endometriotic desease theory. Gynecol. Obstet Invest 1999; 47: 3-9.
34. Koninckx P.R., Kennedy S.H., Barlow D.H. et al. Pathogenesis of endometriosis: the role of peritoneal fluid. Gynecol Obstet Invest 1999; 47: 23-33.
35. Koninckx P.R., Oosterlynk D., D'Hooghe et al. Deeply infiltrating endometriosis is a disease whereas mild endometriosis could be considered a non- disease. Ann N Y Acad Sci 1994; 734: 333-41.
36. Koninckx P.R., Kennedy S.H., Barlow D.H. Endometriotic disease: the role of peritoneal fluid. Hum Reprod Update 1998; 4: 741-51.
37. Kupker W., Felberbaum R., Bauer O. et al. Significance of tumor necrosis factor alpha in endometriosis. Geburtshilfe Frauenheilkd 1996; 56: 239-42.
38. Lebovis D. I., Bentzien F., Chao V.A. et al. Induction of an angiogenic phenotype in endometriotic stromal cell cultures by interleukin-1 beta. Mol Hum Reprod 2000; 6: 269-75.
39. Leyendercker G., Kunz G., Noe M. et al. Endometriosis: a dysfunction and disease of the archimetra. Hum Reprod 1998; 4: 752-762.
40. Van der Linden P.J., de Goeij A.F., Dunselman G.A. et al. Expression of integrins and E-cadherin in cells from menstrual effluent, endometrium, peritoneal fluid, peritoneum and endometriosis. Fertil Steril 1994; 61: 85-90.
41. Malik E., Meyhofer-Malik A., Berg C. et al. Fluorescence diagnosis of endometriosis on the chorioallantoic membrane using 5-aminolaevulinic acid. Hum Reprod 2000; 15: 584-88.
42. Matsuura K., Ohtake H., Katabuchi H. et al. Coelomic metaplasia theory of endometriosis: evidence from in vivo studies and an in vitro experimental model. Gynecol Obstet Invest 1999; 47: 18-20.
43. McLaren J., Prentice A., Charnock-Jones D.S. et al. Immunolocalization of the apoptosis regulating proteins Bcl-2 and Bax in human endometrium and isolated peritoneal fluid macrophages in endometriosis. Hum Reprod 1997; 12: 146-52.
44. McLaren J., Prentice A., Charnock-Jones D.S. et al. Vascular endothelial growth factor is produced by peritoneal fluid macrophages in endometriosis and is regulated by ovarian steroids. J Clin Invest 1996; 98: 482-9.
45. Moen M.H., Halvorsen T.B. Histologic confirmation of endometriosis in different peritoneal lesions. Acta Obstet Gynecol Scand 1992; 71: 337-42.
46. Nakamura K. Scanning electron microscopic study on pathogenesis of peritoneal endometriosis. Nippon Sanka Fujinka Gakkai Zasshi 1994; 46: 1049-55.
47. Nakamura M., Katabuchi H., Tohya T. et al. Scanning electron microscopic and immunohistochemical studies of pelvic endometriosis. Hum Reprod 1993; 8: 2218-26.
48. Nakayama K., Masuzawa H., Li S. et al. Immunohistochemical analysis of the peritoneum adjacent to endometriotic lesions using antibodies for ber-EP4 antigen, estrogen receptors, and progesterone receptors: implication of peritoneal metaplasia in the pathogenesis of endometriosis. Int J Gynecol Pathol 1994; 13: 348-58.
49. Nava-Loya G., Hernandez-Guerrero C., Peres-Ocharan M. et al. Peritoneal immune response in endometriosis. Ginecol Obstet Mex 1996; 64: 147-53.
50. Nezhat F., Allan C.J., Nezhat C. Nonvisualized endometriosis at laporoscopy. Int J Fertil 1991; 36: 340-3.
51. Nisolle M., Casanas-Roux F., Wyns C. et al. Immunohistochemical analysis of estrogen and progesterone receptors in endometrium and peritoneal endometriosis: a new quantitative method. Fertil Steril 1994; 62: 751-9.
52. Osuga Y., Tsutsumi O., Okagaki R. et al. Hepatocyte growth factor concentrations are elevated in peritoneal fluid of women with endometriosis. Hum Reprod 1999; 14: 1611-13.
53. Ota H., Igarashi S., Hatazawa J. et al. Immunohistochemical assessment of superoxide dismutase expression in the endometrium in endometriosis and adenomiosis. Fertil Steril 1999; 72: 129-34.
54. Smith S.K. Angiogenesis, vascular endothelial growth factor and the endometrium. Hum Reprod Update 1998; 4: 509-19.
55. Wallwiener D., Meyer A., Bastert G. Adhesion formation of the parietal and visceral peritoneum: an explanation on for the use of autologous and alloplastic barriers. Fertil Steril 1998; 69: 132-7.
56. Wiczyk H.P., Grow D.R., Adams L.A. et al. Pelvic adhesion contain sex steroid receptorsand produce angiogenesis growth factors. Fertil Steril 1998; 69: 511-16.
57. Witz C.A. Current concepts in the pathogenesis of endometriosis. Clin Obstet Gynecol 1999; 42: 566-85.
58. Witz C.A. Whole explants of peritoneum and endometrium: a novel model of the early endometriosis lesion. Fertil Steril 1999; 71: 56-60.